Biologia funcional e estrutural relacionada a homeostase glicêmica em morcegos (Mammalia, Chiroptera): uma abordagem pautada nos diferentes hábitos alimentares

Abstract

O hábito alimentar de uma espécie pode ser determinante para o seu metabolismo geral. Muitos morcegos são conhecidos por fazerem uso restrito de determinadas dietas, e isso envolveu adaptações em sua estrutura corpórea, acumuladas ao longo de milhares de anos, incluindo os órgãos metabólicos (i.e., pâncreas, fígado, musculatura esquelética, intestinos, etc). Assim, buscamos nos morcegos uma forma de avaliar comparativamente essa relação de órgãos envolvidos na homeostase glicêmica com determinados padrões alimentares. Mais especificamente, objetivamos avaliar parâmetros metabólicos e estruturais relacionados a homeostase glicêmica em quatro espécies de morcegos com diferentes hábitos alimentares (frugívoro, hematófago, insetívoro e nectarívoro). Nossa hipótese é que as espécies que se restrinjam mais a dietas proteicas (i.e., hematófagos e insetívoros) possuirão ilhotas pancreáticas com uma contribuição menor das células beta e maior das células alfa; fígado e músculo com maiores reservas de glicogênio e mais aptos a disponibilidade energética e intestinos com arquitetura mais complexa. Da mesma forma nas espécies com dieta rica em carboidratos (i.e., frugívoros e nectarívoros) esperamos diferentes adaptações funcionais e estruturais em relação as espécies com dieta rica em proteína. Morcegos das espécies Artibeus lituratus e A. fimbriatus (frugívoros), n=15; Desmodus rotundus (hematófago), n=9; Molossus molossus (insetívoro), n=6 e Anoura caudifer (nectarívoro), n=5, foram capturados na natureza e pernoitaram em laboratório antes de serem estudados. Foram analisados glicemia, perfil lipídico (colesterol total, triglicerídeos, LDL, HDL, VLDL), sensibilidade a insulina e tolerância a glicose, conteúdo de glicogênio hepático e muscular, comprimento intestinal, massa de órgãos e relações com a massa corpórea, exames histológicos de microscopia de luz, imunofluorescência bem como microscopia de transmissão e de varredura. Nossos principais resultados revelaram que morcegos em dietas ricas em proteína apresentam equivalências metabólicas e estruturais entre si e diferenças em relação aos morcegos com dietas predominantes em carboidratros. Houve diferenças complexas no perfil lipídico e no teor de glicogênio hepático entre as espécies, em particular na espécie insetívora, que apresentou glicogênio tipo beta (ß) (lenta mobilização) em fígado e músculo e em grande abundância. A espécie hematófaga foi a única com valores de glicogênio muscular superior ao hepático. Em relação as estruturas intestinais foram observadas evidências indiretas de atividade paracelular intestinal nas espécies com dieta rica em carboidrato, bem como maiores vilosidades e microvilosidades. Na espécie insetívora foi observado co-localização de grânulos endócrinos em células acinares pancreáticas. A relação de massa absoluta de ilhota (mg) foi maior no hematófago. A relação de massa absoluta normalizada pelo peso corpóreo (mg/g p.c.), massa relativa de ilhotas (%), bem como a densidade foram maiores na espécie nectarívora. Os dois grupos com dietas ricas em carboidratos e os insetívoros, na sequência, obtiveram as maiores massas de células beta. O hematófago foi o único grupo com massa absoluta de células alfa mais elevado que a massa de células beta. Assim, concluímos que morcegos com dieta predominante em proteínas possuem maiores reservas de glicogênio, embora questionável no hematófago, e ilhotas pancreática onde as células alfa apresentam uma preponderância maior do que nas espécies com predomínio em dieta rica em carboidrato, sendo estas espécies munidas de maior massa de células beta e um intestino com maior complexidade luminal. Além da dieta, outros fatores como o modo de forrageamento certamente influenciaram em adaptações metabólicas e morfológicas únicas dentro de cada grupo, ainda que estes sejam tão próximos filogeneticamente.

Abstract: The feeding habits of a species can be determinant for its general metabolism. Many bats are known to make limited use of certain diets, and this involved adaptations in their body structure, accumulated over thousands of years, including metabolic organs (i.e., pancreas, liver, skeletal musculature, intestines, etc.). Thus, we seek in bats a way to comparatively evaluate this relation of organs involved in glycemic homeostasis with certain dietary patterns. More specifically, we aim to evaluate metabolic and structural parameters related to glycemic homeostasis in four species of bats with different eating habits (frugivore, hematophagous, insectivore and nectarivore). Our hypothesis is that species that are more restricted to protein diets (i.e., hematophagous and insectivorous) will have pancreatic islets with a smaller contribution from beta cells (ß) and a greater contribution from alpha cells (a); liver and muscle with higher glycogen reserves and more apt to energy availability and intestines with more complex architecture. Likewise in species with a high carbohydrate diet (i.e., frugivores and nectarivores) we expect different functional and structural adaptations in relation to species with a high protein diet. Bats of the species Artibeus lituratus and A. fimbriatus (frugivores), n = 15; Desmodus rotundus (hematophagous), n = 9; Molossus molossus (insectivore), n = 6 and Anoura caudifer (nectarivore), n = 5, were captured in the wild and spent the night in the laboratory before being studied. Blood glucose, lipid profile (total cholesterol, triglycerides, LDL, HDL, VLDL), insulin sensitivity and glucose tolerance, hepatic and muscular glycogen content, intestinal length, organ mass and relationships with body mass were analyzed. histological studies of light microscopy, immunofluorescence as well as transmission and scanning microscopy. Our main results revealed that bats on high protein diets have metabolic and structural equivalences and differences from bats with predominant carbohydrate diets. There were complex differences in the lipid profile and in the hepatic glycogen content between species, particularly in the insectivorous species, which presented beta (ß) glycogen (slow mobilization) in liver and muscle and in great abundance. The hematophagous species was the only one with muscle glycogen values higher than the liver. Regarding intestinal structures, indirect evidence of intestinal paracellular activity was observed in species with a high carbohydrate diet, as well as greater villi and microvilli. In the insectivorous species, co-localization of endocrine granules was observed in pancreatic acinar cells. The ratio of absolute islet mass (mg) was higher in the hematophagous. The ratio of absolute mass normalized by body weight (mg / g p.c.), islet relative mass (%), as well as density were higher in the nectarivorous species. The two groups with diets rich in carbohydrates and the insectivores, in sequence, obtained the largest masses of beta cells. The hematophagus was the only group with an absolute alpha cell mass higher than the beta cell mass. Thus, we conclude that bats with a predominant diet in proteins have higher glycogen reserves, although questionable in the hematophagous, and pancreatic islets where alpha cells have a greater preponderance than in species with a predominance in a diet rich in carbohydrates, these species being provided with greater mass of beta cells and an intestine with greater luminal complexity. In addition to the diet, other factors such as the foraging mode certainly influenced unique metabolic and morphological adaptations within each group, even though they are so close phylogenetically.